Экспозиция этого зала посвящена героической обороне Заполярья в Великой Отечественной войне.
22 июня 1941 г. в 4 часа утра фашистская Германия без объявления войны напала на Советский Союз. К этому времени Третий Рейх располагал практически всем экономическим и людским потенциалом покоренной Европы. Об этом свидетельствуют представленные в витрине у входа в зал подлинные образцы вооружения, использовавшегося немецкой армией. Они были изготовлены в разных странах.
Главной целью гитлеровских агрессоров на Кольском Севере был Мурманск с незамерзающим портом, предполагалось также выйти в районе Кандалакши на линию железной дороги и отрезать Кольский полуостров от остальной части страны.
В результате кровопролитных боёв захватчики были окончательно остановлены в сентябре 1941 г. на рубежах реки Западная Лица (Мурманское направление) и озер Верхний и Нижний Верман (Кандалакшское направление) Панорама долины реки Западная Лица, где в июле-сентябре 1941 г. шли ожесточённые бои, поражает воображение посетителей. Тогда ее называли «Долина Смерти». Для наших бойцов она стала Долиной Славы; сюда ежегодно в октябре приезжают ветераны войны и молодёжь, чтобы поклониться павшим, почтить их память.
В экспозиции представлен уникальный пограничный столб с участка 82-го Рестикентского пограничного отряда, единственного участка западной границы СССР, который течение всей войны не пересекли немецкие войска.
Решающую роль в остановке наступления германских войск сыграла сформированная в начале сентября в Мурманске Полярная дивизия, впоследствии 186-ая стрелковая, боевое знамя которой представлено в экспозиции. Подлинные образцы вооружения советской армии привлекают внимание посетителей всех возрастов.
Помощь тыла фронту была всенародной. Предприятия Мурманской области выпускали минометы, мины, автоматы, гранаты, волокуши для перевозки раненых; ремонтировали корабли и боевую технику. Рыбаки продолжали выходить на промысел. Четыре эшелона с рыбной продукцией было отправлено из Мурманска в блокадный Ленинград.
Вражеская авиация бомбила города и сёла Мурманской области, железную дорогу и порты, предприятия и электростанции, жилые дома. Население Мурманска в годы войны сократилось до 35 тыс. человек — большинство жителей были эвакуированы. По плотности бомбардировок Мурманск уступал лишь Сталинграду. Три четверти городских строений было разрушено или сожжено (на стене — фотография разрушенного Мурманска фотокорреспондента ТАСС Е. А. Халдея июнь 1942 г.).
Героической страницей в истории II мировой войны стала организация и проводка союзных конвоев. В Мурманск первый конвой пришёл 11 января 1942 г. (PQ-7). Всего за годы войны город принял 250 транспортных судов союзных конвоев, которые доставили стране 2 млн. тонн грузов — вооружения, стратегического сырья, продовольствия, медикаментов.